Der gebürtige Kanadier Dave Foley legte den Grundstein zu seiner Karriere als Gründungsmitglied der kanadischen Comedy-Truppe „Kids in the Hall“. Die wurde 1984 gegründet und hatte zwischen 1988 und 1994 eine Sketch-Comedy-Show beim Sender CBC, die in Kanada absoluter Kult ist.
In den USA wurde Foley vor allem durch die Comedy-Serie NewsRadio bekannt, in der Foley den kaffesüchtigen Radio-Manager Dave Nelson porträtierte. Seitdem war er in Handlungsbögen bei Scrubs, Will & Grace und The New Adventures of Old Christine zu sehen. Daneben fungierte er auch als Moderator der Wohltätigkeits-Poker-Sendung Celebrity Poker Showdown.
2010 war er in der Mini-Serie Kids in the Hall: Death Comes to Town in den Rollen Levon Blanchard, Marilyn Bowman, Doc Porterhouse und Motel Caretaker zu sehen.
Ende 2010 machte Foley durch ein privates Erlebnis Schlagzeilen: In der Scheidung von seiner zweiten Frau sprach das Gericht seiner Ex Alimente zu, die an Foleys ehemaligem Vermögen und Einkünften - aus deutlich besseren Zeiten seiner Karriere - bemessen wurden. Der Darsteller äußerte die Befürchtung, durch diese Alimente unweigerlich dem Ruin entgegen zu gehen. Im Jahr 2011 folgte mit einer Hauptrolle im Comedy-Piloten How to Be A Gentleman wieder ein kleiner Aufschwung.
2010 übernahm er die stets wiederkehrende Rolle des Bon in der Serie Hot in Clevenland, 2015 gehört er zum Hauptcast der Serie Dr. Ken.