Dave Sheridan startete seine Karriere als Praktikant bei der legendären Comedy-Show Saturday Night live. Im Anschluss trat er „The Second City“ bei, einer Comedy Gruppe aus Chicago. Dort schrieb er „Dave Sheridan's America“, bei dem er sowohl als Produzent, als auch Regisseur tätig war.
Er spielte bereits in mehreren Filmen mit, unter anderem Rob Zombies „The Devil's Rejects“, „Bubble Boy“ und „Scary Movie“. Bei „Frank McKlunsky, C.I.“ war er sogar als Co-Autor tätig.
In der MTV Reality-Serie Buzzkill, nahm er 1996 zusammen mit Travis Draft und Frank Hudewitz, Menschen mit versteckter Kamera auf den Arm. Auch in der Reality-Serie Scare Tactics mit Shannen Doherty war er zu sehen. Dave hatte außerdem eine Nebenrolle in FOX Comedy-Serie Grounded For Life.
Im März 2006 ist Dave als Mark Dove, dem besten Freund von Nate Phipps (Josh Dean), in der FOX 21-Serie Free Ride zu sehen.