Ihren Weg in die Schauspielerei beschreibt der The Family-Star so: „Ich war sehr schüchtern, doch ich wollte unbedingt Jungs kennen lernen. Also sagte meine Schwerster, ich sollte Cheerleader werden. Ich schaffte es nicht ins Team, also dachte ich, wieso nicht für die Schauspiel-AG vorsprechen? Sobald ich das getan hatte, liebte ich es. Ich konnte schreien und weinen und lachen in einer kontrollierten Umgebung.“
Als jüngstes von vier Kindern erblickt Joan Allen 1956 in Rochelle, Illinois das Licht der Welt. Nach dem Studium an der Eastern Illinois University, wo sie neben ihrem Kommilitonen John Malkovich in einigen Theaterstücken auftritt, studiert Allen Theater an der Northern Illinois University.
Nach Theaterrollen und ersten Fernsehauftritten gibt Joan Allen 1985 ihr Kinodebüt in „Compromising Positions“. Ihre Rolle ist zwar recht klein, doch sie spielt an der Seite von Susan Sarandon und Edward Herrmann.
In den darauf folgenden Jahren ist Allen in zahlreichen Filmen mit von der Partie. 1995 erscheint sie neben Anthony Hopkins im Biopic „Nixon“ und kann für ihre Leistung als Pat Nixon mehrere Filmpreise und Nominierungen entgegennehmen.
Auch ihr nächstes Filmprojekt, „The Crucible“ mit Winona Ryder und Daniel Day-Lewis bringt Joan Allen 1996 viel Kritikerlob. „Der Eissturm“ (1997), „Face/Off“ (1997) und „Pleasantville“ (1998) etablieren sie endgültig als vielseitige und gefragte Charakterdarstellerin in Hollywood. Für das politische Drama „The Contender“ wird die Schauspielerin 2000 für den Oscar sowie den Golden Globe und den SAG Award nominiert.
2004 erscheint Allen erstmals als CIA-Direktorin Pamela Landy im ersten Film der „Bourne“-Reihe. Ihre Rolle nimmt sie 2007 in „The Bourne Ultimatum“ und 2012 in „The Bourne Legacy“ wieder auf.
Als Malerin Georgia O'Keeffe spielt sie 2009 die Hauptrolle in der gleichnamigen Biographie an der Seite von Jeremy Irons und kann sich erneut über Nominierungen für den Golden Globe, SAG Award und Emmy freuen.
2012 entdeckt das Fernsehen die Darstellerin und sie ist in einigen Episoden der Serie über Pferderennen, Luck, dabei. In der vierten Staffel The Killing erscheint Allen 2014 als Schuldirektorin. 2016 wird sie für ihre erste Serienhauptrolle engagiert: In The Family spielt sie die Politikerin Claire Warren, die ein privates Drama verwinden muss.
1990 heiratet Joan Allen den Schauspieler Peter Friedman. 1994 kam die gemeinsame Tochter Sadie zur Welt.
Das Paar ließ sich 2002 scheiden.